Ультразвуковая кавитация и её потенциальное влияние на микрофлору: Систематический предметного поля

Введение: В процессе ультразвуковой обработки образуются кавитационные эффекты, приводящие к механическому и сонохимическому воздействию. В совокупности эти факторы могут способствовать проявлению антимикробного эффекта. Однако на сегодняшний день отсутствует цельное представление о степени влияния параметров ультразвукового излучения на разные виды, группы и формы микроорганизмов, позволяющие адекватно прогнозировать технологические режимы ультразвуковой антимикробной обработки.

Цель: Систематизация представлений об особенностях влияния параметров ультразвуковой кавитационной обработки, в том числе с учётом сопутствующих технологических факторов, на микрофлору и образуемые ею биоплёнки.

Материалы и методы: Анализ данных о реакции микроорганизмов на ультразвуковое излучение реализовывался на материале научных статей, диссертаций, монографий, доступных в открытом доступе или через легальные научные коммуникационные платформы. Поисковый запрос осуществлялся в базах данных ScienceDirect, PubMed, Mendeley, Google Scholar, ResearchGate и РИНЦ. Критерии отбора источников включали исследовательские работы, связанные с применением ультразвука в обработке культур микроорганизмов с установленной таксономической принадлежностью, представленных в форме суспензий спор или вегетативных клеток, а также биоплёнок. Период поиска охватывал период с 1993 по 2023 гг. В обзор не включались нерецензируемые, малоинформативные и не соответствующие теме исследования источники. При необходимости, для контекстуализации анализа использовались ссылки на работы старше 30 лет, доля которых не превышала 5.45%. Для представления материала в статье были адаптированы рисунки и таблицы. Численные данные из исследуемых источников были обработаны с помощью программного обеспечения Microsoft Excel 2010 (Microsoft Co.) и TableCurve 2D v.5.01 для выявления наличия или отсутствия синергетических эффектов.

Результаты: Систематизированы представления о возможных механизмах и факторах влияния ультразвуковой обработки на микроорганизмы. Показано влияние структуры и состава клеточных оболочек на устойчивость грамположительных и восприимчивость грамотрицательных микроорганизмов. Проявление антимикробного эффекта может быть увеличено комбинированием акустического кавитационного процесса с давлением и термическим воздействием. Такие комбинация позволяют кратно увеличить эффект при сохранении мягких условий обработки. Эффективность ультразвукового воздействия, вероятно, связано с возникновением акустической кавитации не только в среде, но и во внутриклеточном пространстве. Антимикробный эффект проявляется как для вегетативной, так и для споровой формы микроорганизмов. Эффект ультразвуковой обработки на биоплёнки определяется сочетанием интенсивности и частоты излучения.

Выводы: В этом исследовании систематизированы данные о влиянии ультразвуковой обработки на микроорганизмы, учитывая режимы обработки, структуру клеточных оболочек и сопутствующие факторы. Ключевую роль играет коллапсирующая кавитация. Разнообразие результатов подчёркивает необходимость дополнительных исследований, с акцентом на интенсивность и насыщенность кавитации. Эти результаты могут стимулировать разработку энергоэффективных и мягких технологий для повышения микробиологической безопасности пищевых продуктов.

1. Аверина, Ю.М., Моисеева, Н.А., Шувалов, Д.А., Нырков, Н.П., & Курбатов А.Ю. (2018). Кавитационная обработка воды. Свойства воды и эффективность обработки. Успехи в химии и химической технологии, 32(14), 17–19.

2. Антушева Т.И. (2013). Некоторые особенности влияния ультразвука на микроорганизмы. Живые и биокосные системы, 4, 11.

3. Герасимов Д.В., & Сучкова Е.П. (2014). Теоретические основы применения ультразвука для обработки пищевых систем с целью регулирования содержания биологически активных компонентов. Научный журнал НИУ ИТМО. Серия: Процессы и аппараты пищевых производств, 3, 53–60.

4. Иванова, М.А., Демченко, В.А., Тамбулатова, Е.В., & Кравченко, Н.Н. (2019). Влияние ультразвуковых волн на качественные показатели концентрата морса. Новые технологии, 1, 69–77. https://doi.org/10.24411/2072– 0920-2019–10107

5. Ильина, Т.С., & Романова, Ю.М. (2021). Бактериальные биоплёнки: Роль в хронических инфекционных процессах и поиск средств борьбы с ними. Молекулярная генетика, микробиология и вирусология, 39(2), 14–24. https://doi.org/10.17116/molgen20213902114

6. Капустин, С.В., & Красуля, О.Н. (2016). Применение ультразвуковой кавитации в пищевой промышленности. Интерактивная наука, 2, 101–103.

7. Красуля, О., Потороко, И., Кочубей-Литвиненко, О., & Мухаметдинова, А. (2015). Инновационные подходы в технологии молочных продуктов на основе эффектов кавитации. Вестник Южно-Уральского государственного университета: Серия Пищевые и биотехнологии, 3(2), 61–70.

8. Красуля, О.Н., Богуш, В.И., Мухаметдинова, А.К., Козырева, С.М., Кузнецова, Т.Г., Сергеев, А.И., & Потороко, И.Ю. (2016). Исследование изменений мясного сырья в посоле с использованием акустически активированного рассола. Вестник Южно-Уральского государственного университета: Серия Пищевые и биотехнологии, 4(2), 61–70. https://doi.org/10.14529/food160208

9. Кузьмичёв, А.В. (2016). Возможности применения ультразвука для обработки жидких пищевых продуктов. Вестник ВИЭСХ, 3(24), 38–47. Kuzmichev, A.V. (2016).

10. Оботурова, Н.П., Судакова, Н.В., Кокоева, В.С., & Зайцев А.С. (2013). Применение экстрактов растительного сырья при производстве пищевых продуктов. Пищевая промышленность, 6, 48–50.

11. Попова, Н.В., & Фатеева С.А. (2014). Изучение влияния ультразвукового воздействия на показатели качества воды. Вестник Южно-Уральского государственного университета. Серия: Пищевые и биотехнологии, 2(1), 30–33.

12. Потороко, И.Ю., Фаткуллин, Р.И., & Цирульниченко, Л.А. (2013). Системный подход в технологии водоподготовки для пищевых производств. Вестник Южно-Уральского государственного университета, 7(3), 154–159.

13. Промтов М.А. (2008). Перспективы применения кавитационных технологий для интенсификации химико-технологических процессов. Вестник Тамбовского государственного технического университета, 14(4), 861–869.

14. Промтов М.А., Алешин А.В., Колесникова М.М., & Карпов Д.С. (2015). Обеззараживание сточных вод кавитационной обработкой. Вестник Тамбовского государственного технического университета, 21(1), 105–111. https://doi.org/10.17277/vestnik.2015.01.pp.105-111

15. Тихомирова, Н.А., Ашоккумар, М., Красуля, О.Н., Шестаков, С.Д., & Богуш, В.И. (2011). Сонохимическая обработка молочных продуктов. Переработка молока, 8(142), 40–43.

16. Федосенко, Т.В., Кондратенко, Т.Ю., & Кондратенко, В . В . ( 2 0 2 2 ) . О с о б е н н о с т и п р и м е н е н и я ультразвуковой кавитации для обработки жидкообразных сред. Всё о мясе, 5, 38–40. https://doi.org/10.21323/2071-2499-2022-5-38-45

17. Шестаков, С.Д., Красуля, О.Н., Артемова, Я.А., & Тихомирова, Н.А. (2011). Ультразвуковая сонохимическая водоподготовка. Молочная промышленность, 5, 39–43.

18. Aadil, R.M., Zeng, X.-A., Han, Zh., Sahar, A., Khalil, A.A., Rahman, U.U., Khan, M., & Mehmood T. (2018). Combined effects of pulsed electric field and ultrasound on bioactive compounds and microbial quality of grapefruit juice. Journal of Food Processing and Preservation, 42(2), e13507. https://doi.org/10.1111/jfpp.13507

19. Abesinghe, A.M., Islam, N.L, Vidanarachchi, N., Prakash, J.K., Silva, S., & Karim M.A. (2019). Effects of ultrasound on the fermentation profile of fermented milk products incorporated with lactic acid bacteria. International Dairy Journal, 90, 1–14. https://doi.org/10.1016/j.idairyj.2018.10.006

20. Adekunte, A., Tiwari, B.K., Scannell, A., Cullen, P.J., & O’Donnell, C. (2010). Modelling of yeast inactivation in sonicated tomato juice. International Journal of Food Microbiology, 137(1), 116–120. https://doi.org/10.1016/j.ijfoodmicro.2009.10.006

21. Álvarez, I., Mañas, P., Sala, F.J., & Condón S. (2003). Inactivation of Salmonella enterica serovar enteritidis by ultrasonic waves under pressure at different water activities. Applied and Environmental Microbiology, 69(1), 668–672. http://dx.doi.org/10.1128/AEM.69.1.668–672.2003

22. Ansari, J.A., Ismail, M., & Farid, M. (2017). Investigation of the use of ultrasonication followed by heat for spore inactivation. Food and Bioproducts Processing, 104, 32–39. https://doi.org/10.1016/j.fbp.2017.04.005

23. Babushkina, I.V., Mamonova, I.A., Ulyanov, V.Y., & Shpinyak, S.P. (2022). Combined Effect of Ceftriaxon and LowFrequency Ultrasound on the Viability of Staphylococcus epidermidis Cells in a Preformed Biofilm. Bulletin of Experimental Biology and Medicine, 174, 47–50. https://doi.org/10.1007/s10517-022-05646-5

24. Bastarrachea, L.J., Walsh, M., Wrenn, S.P., & Tikekar, R.V. (2017). Enhanced antimicrobial effect of ultrasound by the food colorant Erythrosin B. Food Research International, 100(1), 344–351. https://doi.org/10.1016/j.foodres.2017.07.012

25. Bermúdez-Aguirre, D., & Barbosa-Cánovas, G.V. (2012). Inactivation of Saccharomyces cerevisiae in pineapple, grape and cranberry juices under pulsed and continuous thermo-sonication treatments. Journal of Food Engineering, 108(3), 383–392. https://doi.org/10.1016/j.jfoodeng.2011.06.038

26. Bermúdez-Aguirre, D., Corradini, M.G., Mawson, R., & Barbosa-Cánovas, G.V. (2009b). Modeling the inactivation of Listeria innocua in raw whole milk treated under thermo-sonication. Innovative Food Science and Emerging Technologies, 10(2), 172–178. https://doi.org/10.1016/j.ifset.2008.11.005

27. Bermúdez-Aguirre, D., Mawson, R., Versteeg, K., & BarbosaCanovas, G.V. (2009a). Composition properties, physicochemical characteristics and shelf life of whole milk after thermal and thermo-sonication treatments. Journal of Food Quality, 32(3), 283–302. https://doi.org/10.1111/j.1745-4557.2009.00250.x

28. Bigelow, T.A., Northagen, T., Hill, T.M., & Sailer F.C. (2009). The destruction of escherichia coli biofilms using high-intensity focused ultrasound. Ultrasound in Medicine and Biology, 35(6), 1026–1031. https://doi.org/10.1016/j.ultrasmedbio.2008.12.001

29. Bigelow, T.A., Northagen, T., Hill, T.M., & Sailer, F.C. (2008). Ultrasound histotripsy and the destruction of Escherichia coli biofilms. 30th Annual International Conference of the IEEE Engineering in Medicine and Biology Society (pp. 4467–4470). Vancouver: IEEE. https://doi.org/10.1109/IEMBS.2008.4650203

30. Bigelow, T.A., Thomas, C.L., Wu, H., & Itani K.M.F. (2017). Histotripsy treatment of S. aureus biofilms on surgical mesh samples under varying pulse durations. IEEE Transactions on Ultrasonics, Ferroelectrics, and Frequency Control, 64(10), 1420–1428. https://doi.org/10.1109/TUFFC.2017.2718841

31. Butz, P., & Tauscher, B. (2002). Emerging technologies: chemical aspects. Food Research International, 35(2–3), 279–284. https://doi.org/10.1016/s0963-9969(01)00197-1

32. Cabeza, M.C., Cárcel, J.A., Ordóñez, J.A., Cambero, I., De la Hoz, L., Garcia, M.L., & Benedito, J. (2010). Relationships among selected variables affecting the resistance of Salmonella enterica, serovar Enteritidis to thermosonication. Journal of Food Engineering, 98(1), 71–75.https://doi.org/10.1016/j.jfoodeng.2009.12.009

33. Cameron, M. (2007). Impact of low-frequency high-power ultrasound on spoilage and potentially pathogenic dairy microbes. Dissertation for the degree of Ph.D. in Food Science. Stellenbosch: University of Stellenbosch. Cameron, M., McMaster, L.D., & Britz, T.J. (2008). Electron microscopic analysis of dairy microbes inactivated by ultrasound. Ultrasonics Sonochemistry, 15(6), 960–964. https://doi.org/10.1016/j.ultsonch.2008.02.012

34. Capocelli, M., Prisciandaro, M., Lancia, A., & Musmarra, D. (2014). Comparison Between Hydrodynamic and Acoustic Cavitation in Microbial Cell Disruption. Chemical Engineering Transactions, 38, 13–18. https://doi.org/10.3303/CET1438003

35. Cárcel, J.A., García-Pérez, J.V., Benedito, J., & Mulet A. (2012). Food process innovation through new technologies: Use of ultrasound. Journal of Food Engineering, 110(2), 200–207. https://doi.org/10.1016/j.jfoodeng.2011.05.038

36. Carrascosa, C., Raheem, D., Ramos, F., Saraiva, A., & Raposo, A. (2021). Microbial biofilms in the food industry — A comprehensive review. International Journal of Environmental Research and Public Health, 18(4), 2014. https://doi.org/10.3390/ijerph18042014

37. Carrillo-Lopez, L.M., Alarcon-Rojo, A.D., Luna-Rodriguez, L., & Reyes-Villagrana R. (2017). Modification of food systems by ultrasound. Journal of Food Quality, Article ID 5794931.https://doi.org/10.1155/2017/5794931

38. Carstensen, E.L. (1986). Biological effects of acoustic cavitation. Ultrasound in Medicine & Biology, 12(9), 703–704. https://doi.org/10.1016/0301-5629(86)90287-5

39. Char, C.D., Mitilinaki, E, Guerrero, S.N., &. Alzamora, S.M. (2010). Use of high-intensity ultrasound and UV-C light to inactivate some microorganisms in fruit juices. Food and Bioprocess Technology, 3(6), 797–803. https://doi.org/10.1007/s11947-009-0307-7

40. Chemat, F., Zill, E.H., & Khan, M.K. (2011). Applications of ultrasound in food technology: processing, preservation and extraction. Ultrasonics Sonochemistry, 18(4), 813–835. https://doi.org/10.1016/j.ultsonch.2010.11.023

41. Costerton, J.W., Cheng, K.J., Geesey, G.G., Ladd, T.I., Nickel, J.C., Dasgupta, M., & Marrie, T.J. (1987). Bacterial Biofilms in Nature and Disease. Annual Review of Microbiology, 41, 435– 464. https://doi.org/10.1146/annurev.mi.41.100187.002251

42. Czank, C., Simmer K., & Hartmann P.E. (2010). Simultaneous pasteurization and homogenization of human milk by combining heat and ultrasound: effect on milk quality. Journal of Dairy Research, 77(2), 183–189. https://doi.org/10.1017/S0022029909990483

43. D’amico, D.J., Silk, T.M., Wu, J.R., & Guo, M.R. (2006). Inactivation of microorganisms in milk and apple cider treated with ultrasounds. Journal of Food Protection, 69(3), 556–563. https://doi.org/10.4315/0362-028X-69.3.556

44. Dubrovi, I., Herceg, Z., Jambrak, A.R., Badanjak, M., & DragoviUzelac, V. (2011). Effect of Ultrasound and pasteurization on anthocyanins. Food Technology and Biotechnology, 49(2), 196–204.

45. Eliseev, M.I., Fatykhov, J.A., & Lyudkevich, T. (2017). Determining the optimum cavitation mode for disinfection of cheese whey. Proceedings of the Kaliningrad State Technical University, 45, 160–169.

46. Erriu, M., Blus, C., Szmukler-Moncler, S., Buogo, S., Levi, R., Barbato, G., Madonnaripa, D., Denotti, G., Piras, V., & Orrù, G. (2014). Microbial biofilm modulation by ultrasound: Current concepts and controversies. Ultrasonics Sonochemistry, 21(1), 15–22. https://doi.org/10.1016/j.ultsonch.2013.05.011

47. Evelyn, E., & Silva, F.V.M. (2015). Use of power ultrasound to enhance the thermal inactivation of Clostridium perfringens spores in beef slurry. International Journal of Food Microbiology, 206, 17–23. https://doi.org/10.1016/j. ijfoodmicro.2015.04.013

48. Filonenko, E.A., & Khokhlova, V.A. (1999). Modeling the thermal processes occurring in biological tissues exposed to focused ultrasound. Moscow University Physics Bulletin, 54(6), 36–40.

49. Galié, S., García-Gutiérrez, C., Miguélez, E.M., Villar, C.J., & Lombó, F. (2018). Biofilms in the food industry: Health aspects and control methods. Frontiers in Microbiology, 9, 898. https://doi.org/10.3389/fmicb.2018.00898

50. Ganesan, B., Martini, S., Solorio, J., & Marie, K.W. (2015). Determining the effects of high intensity ultrasound on the reduction of microbes in milk and orange juice. Using response surface methodology. International Journal of Food Science, Article ID 350719. https://doi.org/10.1155/2015/350719

51. Gao, S., Lewis, G.D., Ashokkumar, M., & Hemar, Y. (2014a) Inactivation of microorganisms by low-frequency highpower ultrasound: 1. Effect of growth phase and capsule properties of the bacteria. Ultrasonics Sonochemistry, 21(1), 446–453. https://doi.org/10.1016/j.ultsonch.2013.06.006

52. Gao, S., Lewis, G.D., Ashokkumar, M., & Hemar, Y. (2014b). Inactivation of microorganisms by low-frequency highpower ultrasound: 2. A simple model for the inactivation mechanism. Ultrasonics Sonochemistry, 21(1), 454–460. https://doi.org/10.1016/j.ultsonch.2013.06.007

53. Gera, N., & Doores, S. (2011). Kinetics and mechanism of bacterial inactivation by ultrasound waves and sonoprotective effect of milk components. Journal of Food Science, 76(2), M111-M119. https://doi.org/10.1111/j.1750-3841.2010.02007.x

54. Guo, L., Zhang, X., Xu, L., Li, Y., Pang, B., Sun, J., Wang, B., Huang, M., Xu, X., & Ho, H. (2021). Efficacy and Mechanism of Ultrasound Combined with Slightly Acidic Electrolyzed Water for Inactivating Escherichia coli. Journal of Food Quality, Article ID 6689751. https://doi.org/10.1155/2021/6689751

55. Harvey, E., & Loomis, A. (1928). High frequency sound waves of small intensity and their biological effects. Nature, 121, 622–624. https://doi.org/10.1038/121622a0

56. Harvey, E., & Loomis, A. (1929). The destruction of luminous bacteria by high frequency sound waves. Journal of Bacteriology, 17(5), 373–376. https://doi.org/10.1128/jb.17.5.373-376.1929

57. Hawrylik, E. (2019). Ultrasonic Disintegration of Bacteria Contained in Treated Wastewater. Journal of Ecological Engineering, 20, 171–176. https://doi.org/10.12911/22998993/112493

58. He, Q., Liu, D., Ashokkumar, M., Ye, X., Jin, T.Z., & Guo, M. (2021). Antibacterial mechanism of ultrasound against Escherichia coli: Alterations in membrane microstructures and properties. Ultrasonics Sonochemistry, 73, 105509. https://doi.org/10.1016/j.ultsonch.2021.105509

59. Huang, G., Chen, S., Dai, Ch., Sun, L., Sun, W., Tang, Y., Yiong, F., He, R., & Ma, H. (2017). Effects of ultrasound on microbial growth and enzyme activity. Ultrasonics Sonochemistry, 37, 144–149. https://doi.org/10.1016/j.ultsonch.2016.12.018

60. Hunter, G., Lucas, M., Watson, I., & Parton, R. (2008). A radial mode ultrasonic horn for the inactivation of Escherichia coli K12. Ultrasonics Sonochemistry, 15(2), 101–109.https://doi.org/10.1016/j.ultsonch.2006.12.017

61. Inguglia, E.S., Tiwari, B.K., Kerry, J.P., & Burgess, C.M. (2018). Effects of high intensity ultrasound on the inactivation profiles of Escherichia coli K12 and Listeria innocua with salt and salt replacers. Ultrasonics Sonochemistry, 48, 492– 498. https://doi.org/10.1016/j.ultsonch.2018.05.007

62. Joyce, E., Al-Hashimi, A., & Mason T.J. (2011). Assessing the effect of different ultrasonic frequencies on bacterial viability using f low cytometry. Journal of Applied Microbiology, 110(4), 862–870. https://doi.org/10.1111/j.1365-2672.2011.04923.x

63. Joyce, E., Phull, S.S., Lorimer, J.P., & Mason, T.J. (2003). The development and evaluation of ultrasound for the treatment of bacterial suspensions. A study of frequency, power and sonication time on cultured Bacillus species. Ultrasonics Sonochemistry, 10(6), 315–318. https://doi.org/10.1016/S1350-4177(03)00101–9

64. Kiang, W.S., Bhat, R., Rosma, A., & Cheng, L.H. (2013). Effects of thermosonication on the fate of Escherichia coli O157: H7 and Salmonella enteritidis in mango juice. Letters in Applied Microbiology, 56(4), 251–257. https://doi.org/10.1111/lam.12042

65. Kirzhner, F., Zimmels, Y., Malkovskaja, A., & Starosvetsky, J. (2009). Removal of microbial biofilm on Water Hyacinth plants roots by ultrasonic treatment. Ultrasonics, 49(2), 153–158. https://doi.org/10.1016/j.ultras.2008.09.004

66. Knorr, D., Zenker, M., Heinz, V., & Lee D.-U. (2004). Applications and potential of ultrasonics in food processing. Trends in Food Science & Technology, 15(5), 261–266. https://doi.org/10.1016/j.tifs.2003.12.001

67. Koda, S., Miyamoto, M., Toma, M., Matsuoka, T., & Maebayashi, M. (2009). Inactivation of Escherichia coli and Streptococcus mutans by ultrasound at 500 kHz. Ultrasonics Sonochemistry, 16(5), 655–659. https://doi.org/10.1016/j.ultsonch.2009.02.003

68. Kvich, L., Christensen, M.H., Pierchala, M.K., Astafiev, K., LouMoeller, R., & Bjarnsholt, T. (2022). The Combination of Low-Frequency Ultrasound and Antibiotics Improves the Killing of In Vitro Staphylococcus aureus and Pseudomonas aeruginosa Biofilms. Antibiotics, 11, 1494. https://doi.org/10.3390/antibiotics11111494

69. Lattwein, K.R., Shekhar, H., Kouijzer, J.J.P., Van Wamel, W.J.B., Holland, C.K., & Kooiman, K. (2020). Sono bactericide: An Emerging Treatment Strategy for Bacterial Infections. Ultrasound in Medicine & Biology, 46(2), 193–215. https://doi.org/10.1016/j.ultrasmedbio.2019.09.011

70. Lebeaux, D., & Ghigo, J.-M. (2012). Infections associées aux biofilms — Quelles perspectives thérapeutiques issues de la recherche fondamentale? (Biofilm-related infections — What therapeutic perspectives are offered by basic research?). Medecine Sciences, 28(8–9), 727–739. https://doi.org/10.1051/medsci/2012288015

71. Lee, H., Kim, H., Cadwallader, K.R., Feng, H., & Martin, S.E. (2013). Sonication in combination with heat and low pressure as an alternative pasteurization treatmenteffect on Escherichia coli k12 inactivation and quality of Apple cider. Ultrasonics Sonochemistry, 20(4), 1131–1138. https://doi.org/10.1016/j.ultsonch.2013.01.003

72. Lee, H., Zhou, B., Liang, W., Feng, H., & Martin, S.E. (2009). Inactivation of Escherichia coli cells with sonication, manosonication, thermosonication, and manothermosonication: Microbial responses and kinetics modeling. Journal of Food Engineering, 93(3), 354–364. https://doi.org/10.1016/j.jfoodeng.2009.01.037

73. Leong, Th., Ashokkumar, M., & Kentish, S. (2011). The fundamentals of power ultrasound — A review. Acoustics Australia, 39(2), 54–63. Li, J., Ahn, J., Liu, D., Chen, S., Ye, X., & Ding, T. (2016). Evaluation of ultrasound induced damage to Escherichia coli and Staphylococcus aureus by flow cytometry and transmission electron microscopy. Applied and Environmental Microbiology, 82(6), 1828–1837. https://doi.org/10.1128/AEM.03080-15

74. Li, J., Suo, Y., Liao, X., Ahn, J., Liu, D., Chen, Sh., Ye, X., & Ding, T. (2017). Analysis of Staphylococcus aureus cell viability, sublethal injury and death induced by synergistic combination of ultrasound and mild heat. Ultrasonics Sonochemistry, 39, 101–110. https://doi.org/10.1016/j.ultsonch.2017.04.019

75. Li, Y., Li, X., Hao, Y., Liu, Y., Dong, Z., & Li, K. (2021). Biological and physiochemical methods of biofilm adhesion resistance control of medical-context surface. International Journal of Biological Sciences, 17(7), 1769–1781. https://doi.org/10.7150/ijbs.59025

76. Liao, H. (2022). Response of food-borne pathogens to ultrasound. In Ding, T., Liao, X., Feng, J. (Eds.), Stress responses of foodborne pathogens (pp. 179–219). Springer. https://doi.org/10.1007/978-3-030-90578-1_7

77. Liao, X., Li, J., Suo, Y., Chen, Sh., Ye, X., Liu, D., & Ding, T. (2018). Multiple action sites of ultrasound on Escherichia coli and Staphylococcus aureus. Food Science and Human Wellness, 7(1), 102–109. https://doi.org/10.1016/j.fshw.2018.01.002

78. Lv, R., Zou, M., Chantapakul, T., Chen, W., Muhammad, A.I., Zhou,J., Ding, T., Ye, X., & Liu, D. (2019). Effect of ultrasonication and thermal and pressure treatments, individually and combined, on inactivation of Bacillus cereus spores. Applied Microbiology and Biotechnology, 103(5), 2329–2338. https://doi.org/10.1007/s00253-018-9559-3

79. Majid, I., Nayik, G.A., & Nanda, V. (2015). Ultrasonication and food technology: A review. Cogent Food & Agriculture, 1(1), 1071022. https://doi.org/10.1080/23311932.2015.1071022

80. Milani, E.A., & Silva F.V.M. (2017). Ultrasound assisted thermal pasteurization of beers with different alcohol levels: inactivation of Saccharomyces cerevisiae ascospores. Journal of Food Engineering, 198, 45–53. https://doi.org/10.1016/j. jfoodeng.2016.11.015

81. Muñoz, A., Palgan, I., & Noci, F. (2011). Combinations of high intensity light pulses and thermosonication for the inactivation of Escherichia coli in orange juice. Food Microbiology, 28(6), 1200–1204. https://doi.org/10.1016/j. fm.2011.04.005

82. Nakonechny, F., & Nisnevith, M. (2021). Different aspects of using ultrasound to combat microorganisms. Advanced Functional Materials, 2011042. https://doi.org/10.1002/ adfm.202011042

83. Nishiguchi, K., Hashimoto, Y., & Yamamoto, K. (2021). Inactivation of Bacteria and Fungus by Ultrasonic Cavitation. Japanese Journal of Multiphase Flow, 35(1), 11–18. https://doi.org/10.3811/jjmf.2021.T002

84. Onyeaka, H., Miri, T., Hart, A., Anumudu, C., & Nwabor, O.F. (2021). Application of ultrasound technology in food processing with emphasis on bacterial spores. Food Reviews International, 1–13. https://doi.org/10.1080/87559129.2021. 2013255

85. Paniwnyk, L. (2016). Applications of ultrasound in processing of liquid foods: A review. Ultrasonics Sonochemistry, 38, 794– 806. https://dx.doi.org/10.1016/j.ultsonch.2016.12.025

86. Piyasena, P., Mohareb, E., & McKellar, R.C. (2003). Inactivation of microbes using ultrasound: a review. International Journal of Food Microbiology, 87(3), 207–216. https://doi.org/10.1016/S0168-1605(03)00075-8

87. Ramteke, S.Р., Desale, R.J., Kankhare, D.H., & Fulpagare, Y.G. (2020). Thermosonication Technology in the Dairy Industry: A Review. International Journal of Advanced Research in Biological Sciences, 7(1), 82–89. Rani, M., Sood, M., Bandral, J.D., Вhat, A., & Gupta, I. (2020). Thermosonication technology and its application in the food industry. International Journal of Chemical Studies, 8(3), 922–928. https://doi.org/10.22271/chemi.2020.v8.i3l.9317

88. Raso, J., & Barbosa-Canovas G.V. (2003). Nonthermal preservation of foods using combined processing techniques. Critical Reviews in Food Science and Nutrition, 43(3), 265– 285. https://doi.org/10.1080/10408690390826527

89. Raso, J., Pagán, R., Condón, S., & Sala, F.J. (1998). Influence of Temperature and Pressure on the Lethality of Ultrasound. Applied and Environmental Microbiology, 64(2), 465–471. https://doi.org/10.1128/AEM.64.2.465-471.1998

90. Runyan, C.M., Carmen, J.C., Beckstead, B.L., Nelson, J.L., Robison, R.A., & Pitt, W.G. (2006). Lowfrequency ultrasound increases outer membrane permeability of Pseudomonas aeruginosa. The Journal of General and Applied Microbiology, 52(5), 295–301. https://doi.org/10.2323/jgam.52.295

91. Sambegoro, P., Fitriyanti, M., Budiman, B.A., Kamarisima, K., Baliwangi, S.W.A., Alverian, C., Bagherzadeh, S., Narsimhan, G., Aditiawati, P., & Nurprasetio, I.P. (2021). Bacterial cell inactivation using a singlefrequency batch-type ultrasound device. Indonesian Journal of Science & Technology, 6(1), 65–80. https://doi.org/10.17509/ijost.v6i1.31516

92. Scherba, G., Weigel, R.M., & O'Brien Jr., W.D. (1991). Quantitative assessment of the germicidal efficacy of ultrasonic energy. Applied and Environmental Microbiology, 57(7), 2079–2084. https://doi.org/10.1128/aem.57.7.2079—2084.1991

93. Shen, Y., Zhu, D., Xi, P., Cai, T., Cao, X., Liu, H., & Li, J. (2021). Effects of temperature-controlled ultrasound treatment on sensory properties, physical characteristics and antioxidant activity of cloudy apple juice. LWT, 142, 111030. https://doi.org/10.1016/j.lwt.2021.111030

94. Starek, A., Kobus, Z., Sagan, A., Chudik, B., Pawłat, J., Kwiatkowski, M., Terebun, P., & Dariusz, A. (2021). Influence of ultrasound on selected microorganisms, chemical and structural changes in fresh tomato juice. Scientific Reports, 11, 3488. https://doi.org/10.1038/s41598-021-83073-8

95. Sun, J., Wang, D., Sun, Zh., Liu, F., Du, L., & Wang, D. (2021). The combination of ultrasound and chlorogenic acid to inactivate Staphylococcus aureus under planktonic, biofilm, and food systems. Ultrasonics Sonochemistry, 80, 105801. https://doi.org/10.1016/j.ultsonch.2021.105801

96. Tandiono, T., Siak-Wei Ow, D., Driessen, L., Sze-Hui Chin, C., Klaseboer, E., Boon-Hwa Choo, A., Ohl, S.-W., & Ohl C.-D. (2012). Sonolysis of Escherichia coli and Pichia pastoris in microfluidics. Lab on a Chip, 12, 780–786. https://doi.org/10.1039/C2LC20861J

97. Tiwari, B.K., O’Donnell, C.P., Patras, A., & Cullen, P.J. (2008). Anthocyanin and ascorbic acid degradation in sonicated strawberry juice. Journal of Agriculture and Food Chemistry, 56, 10071–10077. https://doi.org/10.1021/jf801824v

98. Ugare-Romero, E., Feng, H., & Martin, S.E. (2007). Inactivation of Shigella boydii 18 IDPH and Listeria monocytogenes Scott A with power ultrasound at different acoustic energy densities and temperatures. Journal of Food Science, 72(4), 103–107. https://doi.org/10.1111/j.1750-3841.2007.00340.x

99. Valero, M., Recrosio, N., Saura, D., Munoz, N., Martıc, N., & Lizama, V. (2007). Effects of ultrasonic treatments in orange juice processing. Journal of Food Engineering, 80(2), 509–516. https://doi.org/10.1016/j.jfoodeng.2006.06.009

100. Vyas, N., Manmi, K., Wang, Q., Jadhav, A.J., Barigou, M., Sammons, R.L., Kuehne, S.A., & Walmsley A.D. (2019). Which Parameters Affect Biofilm Removal with Acoustic Cavitation? A Review. Ultrasound in Medicine & Biology, 45(5), 1044–1055. https://doi.org/10.1016/j.ultrasmedbio.2019.01.002

101. Wang, T., Ma, W., Jiang, Z., & Bi L. (2020). The penetration effect of HMME-mediated low-frequency and low-intensity ultrasound against the Staphylococcus aureus bacterial biofilm. European Journal of Medical Research, 25, 51. https://doi.org/10.1186/s40001-020-00452-z

102. Wood, R.W., & Loomis, A.L. (1927). XXXVIII The physical and biological effects of high-frequency sound-waves of great intensity. The London, Edinburgh, and Dublin Philosophical Magazine and Journal of Science, Series 7; 4(22), 417–436. https://doi.org/10.1080/14786440908564348

103. Yu, H., Liu, Y., Li, L., Guo, Y., Xie, Y., Cheng, Y., & Yao, W. (2020). Ultrasound-involved emerging strategies for controlling foodborne microbial biofilms. Trends in Food Science & Technology, 96, 91–101. https://doi.org/10.1016/J.TIFS.2019.12.010

104. Yusaf, T., & Al-Juboori, R.A. (2014). Alternative methods of microorganism disruption for agricultural applications. Applied Energy, 114, 909–923. https://doi.org/10.1016/j.apenergy.2013.08.085

105. Yusof, N.S.M., Babgi, B., Alghamdi, Y., Aksu, M., Madhavan, J., & Ashokkumar, M. (2016). Physical and chemical effects of acoustic cavitation in selected ultrasonic cleaning applications. Ultrasonics Sonochemistry, 29, 568–576. https://doi.org/10.1016/j.ultsonch.2015.06.013

106. Zhu, T., Yang, Ch., Bao, X., Chen, F., & Guo X. (2022). Strategies for controlling biofilm formation in food industry. Grain & Oil Science and Technology, 5(4), 179–186. https://doi.org/10.1016/j.gaost.2022.06.003

107. Zou, Y., & Jiang, A. (2016). Effect of ultrasound treatment on quality and microbial load of carrot juice. Food Science and Technology, Campinas, 36(1), 111–115. https://doi.org/10.1590/1678-457X.0061

108. Zupanc, M., Pandur, Ž., Perdih, T.S., Stopar, D., Petkovšek, M., & Dular, M. (2019). Effects of cavitation on different microorganisms. The current understanding of the mechanisms taking place behind the phenomenon. A review and proposals for further research. Ultrasonics Sonochemistry, 57, 147–165. https://doi.org/10.1016/j.ultsonch.2019.05.009